不死少年陆沉身陷混沌域绝地百万年，只能依托庞大魂力以神识游历诸天万界，但每次游历之后都会陷入长久的沉睡中。历经无数年的暗中布局，改变命数轮回，终于在又一次苏醒后，于神魔墓园脱困而出，如龙入海。时过境迁，昔日被迫收下的徒弟竟成了修为通天的大帝，好心收养的小女孩已成为镇压一界的仙子，就连随手捡的一只癞皮狗，也已成为一宗之祖。诸天万界，天地为局，众生为子，对抗十二苍天，一切都在他谋划百万载的旷世奇局之中。
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为了让变成鬼的妹妹祢豆子重新变回人类，灶门炭治郎加入了猎鬼组织“鬼杀队”，与同伴我妻善逸、嘴平伊之助一同对抗各类恶鬼，在成长的过程中彼此间的友情与羁绊也日益加深。此后，炭治郎与“鬼杀队”中最高级别的剑士“柱”们数次并肩作战。为备战即将到来的决战，炭治郎正与队员们一同挑战由“柱”们主持的联合强化训练时，鬼舞辻无惨突然现身于产屋敷宅邸。炭治郎与众“柱”虽为解救身处危机的主公大人而火速赶到，却遭无惨之手打入了一个神秘空间。炭治郎等人坠落之处，正是鬼的大本营“无限城”——“鬼杀队”与“鬼”的决战，就此拉开序幕。
在万恶的魔界，恶魔阿萨谢尔（小野坂昌也 配音）与旧相识阿摩（玄田哲章 配音）聊天。对方拥有一颗传说中可带来不幸的玛丽•安托瓦内特的宝石，言语间透着骄傲和自豪，进而嘲笑被恶魔侦探芥边（浪川大辅 配音）百般嘲笑和支使的阿萨谢尔。就在此时，郁闷的阿萨谢尔被召唤到人间，召唤者正是芥边的助手佐隈玲子（佐藤利奈 配音）。为了熟悉召唤恶魔的技巧，她一次次练习，谁知这次出错竟然召唤来高傲邪恶的阿摩。虽然模样大变，但是阿摩不改狂野本性，对玲子展开百般欺凌…
在全宇宙可以自由通航的未来，在木星举办的竞技真人秀风暴法米拉大赛风靡太阳系，而这一届的冠军之争将在麦当与极光之间展开。
